Иконография, изображающая Иоанна Предтечу крылатым, получила название «Ангел пустыни». В русском искусстве икона из Коломны является самым ранним примером изображения Иоанна Предтечи этого типа.

Иконография Иоанна Предтечи Ангела пустыни появилась в Византии в конце XIII века. Иоанн Предтеча изображался со свитком в правой руке; у ног пророка с одной стороны – неплодное древо с секирой, а с другой – чаша с его усеченной головой. Древо и секира символизировали тему покаяния и грядущего Страшного суда, которая со всей определенностью выражена в тексте свитка: «Покайтесь, ибо приблизилось Царство Небесное, и секира уже при корени древа». В нижней части иконы из Коломны лежит поздний грунт. Вероятно, в первоначальной композиции присутствовали все перечисленные выше атрибуты.

Иоанн Предтеча облачен в милоть, написанную ультрамарином, и гиматий землисто-охристого тона. Голубой цвет милоти являет царственную красоту и достоинство небожителя, а землистый цвет гиматия напоминает о его земной природе, созданной из праха. Лик пророка обрамлен пышными волосами. Черты лица мелкие, намеренно асимметричные. Этот прием придает образу особую человеческую «достоверность», которую сияющая красота живописи одухотворяет и переводит в план идеального. Многослойность живописи личного, плавкость письма, свободное пространство фона, на котором фигура кажется особенно хрупкой, колючие скользящие пробела – черты стиля, характерные для лучших образцов поздневизантийской иконы конца XIV – начала XV века.