Икона происходит из Успенского собора Московского Кремля. Согласно самой ранней описи Успенского собора в начале XVII века икона располагалась на южной стене собора в непосредственной близости от Мономахова трона – царского молельного места, установленного здесь в 1551 году для первого венчанного русского царя Ивана Грозного.

На иконе представлено шествие конных и пеших воинов, движущихся от охваченного пламенем земного града ко Граду Небесному. Их встречает сидящая на престоле посреди Града Богоматерь с Младенцем Христом. Навстречу воинам летят ангелы с золотыми венцами в руках. Возглавляет шествие полков крылатый всадник – архангел Михаил, но композиционным центром иконы является фигура всадника с Крестом в руках. Так изображен первый христианский император, святой Константин, ведущий за собой полки воинов, в числе которых мы видим и русских князей – святого Владимира и двух его сыновей – Бориса и Глеба.

Название иконы – цитата из литургических песнопений – стихир, посвященных святым мученикам-воинам. Текст одной из них раскрывает главную идею иконографической программы произведения: «Охраняемые Крестом мученики разрушили стены заблуждений и, украшенные победными венцами, переселились в Небесный Град». Помимо стихир источником иконографии «Благословенно воинство Небесного Царя» послужили тексты Апокалипсиса и иконы на апокалиптические темы, такие как, например, «Страшный суд».

Рождение замысла столь грандиозной, не имеющей аналогов иконы, вероятнее всего, вдохновлялось новыми идеями о Русском царстве и русском царе как главе христианского мира, получившими оформление в произведениях русских книжников первой половины XVI века, самым знаменитым из которых был старец Филофей, автор теории «Москва – Третий Рим». Образ царя Константина, ведущего вслед за архистратигом Михаилом полки христиан – нового богоизбранного народа, – был призван напоминать царю о высокой миссии государя охранять православие и вести свой народ по пути спасения.

Художественный язык иконы – живые, легкие абрисы фигур, выверенность музыкального ритма композиции, нежные и прозрачные краски – свидетельствует в пользу того, что икона была написана до 1547 года, как считалось ранее. Возможно, ее создавали к планировавшемуся венчанию на царство Василия III, не состоявшемуся в связи с его неожиданной смертью.