Иконография образа восходит к древнейшей святыне Константинополя – иконе из монастыря Одигон. На Руси Одигитрия почиталась с домонгольского времени. Согласно преданию, первый список с византийской иконы был привезен греческой царевной Анной, дочерью императора Константина Мономаха, ставшей супругой черниговского князя Всеволода Ярославича. Позже икона перешла к их сыну, смоленскому князю Владимиру Мономаху. Она была поставлена в кафедральном Успенском соборе в Смоленске и стала именоваться Смоленской Одигитрией.

Некоторое время икона находилась в Москве и была возвращена в Смоленск в 1456 году. В московской среде в XV веке складывался особый культ почитания Смоленской Одигитрии и создавались многочисленные списки образа. Один из них – эта икона. Она сопоставима с греческими иконами XIV–XV веков и обладает стилистическими признаками московских памятников XV века с образной интонацией произведений выдающегося иконописца последней четверти XV века Дионисия.

Икона была написана, по-видимому, под византийский оклад взамен утраченного первоначального образа. Оклад состоит из пластин: одной цельной, на среднике, и пятнадцати отдельных – на полях. Средник оклада с прорезями по контурам фигур Богоматери, Младенца и архангелов украшен спиралевидным орнаментом с цветами разной формы. Нимбы ажурные. В центре верхнего поля изображена Этимасия, по сторонам от нее полуфигуры апостолов Петра и Павла. На боковых полях – полуфигуры евангелистов Иоанна Богослова, Луки, Матфея и Марка; ниже – целителей Космы и Дамиана. На нижнем поле поясное изображение святого Пантелеимона, а по сторонам от него – чеканные ростовые фигуры донаторов Константина Акрополита и его супруги Марии Комнины Торникины Акрополитиссы. Оклад датируется концом XIII – началом XIV века на основании изображения на нем родовитого патриция византийского двора Константина, сына составителя византийской хроники Георгия Акрополита (1220–1282), и жены Константина Марии Комнины. Ближайшая стилистическая аналогия – чеканный серебряный оклад XIV века византийской работы иконы «Богоматерь Одигитрия» из Благовещенского собора Московского Кремля.

По описи 1641 года Троице-Сергиевой лавры икона находилась в числе образов за правым клиросом на стене Троицкого собора. В начале XX века икона была среди предметов, хранившихся в ризнице лавры.