Икона апостола Иоанна Богослова входит в состав деисусного чина иконостаса, происходящего из Успенского собора во Владимире.

Иконостас мог быть создан одновременно с росписями Даниила и Андрея Рублёва около 1408 года или чуть позже. Работы по созданию храмового убранства могли затянуться на несколько лет или возобновиться уже после разорения собора в 1410 году. Степень сохранности, утраты красочного слоя и искажения первоначального рисунка икон деисусного ряда не позволяют однозначно судить об авторстве знаменитых иконописцев. Однако выразительность силуэтов и ритма, цветовых сочетаний внутри общей композиции, а также сходство колорита с рублевскими фресками Успенского собора свидетельствуют о принадлежности мастеров к кругу Андрея Рублёва.

Апостол Иоанн Богослов, держащий закрытое Евангелие, облачен в хитон и зеленый гиматий. Большая часть фигуры и фона исполнена по новому левкасу. Первоначальная живопись сохранилась фрагментарно на части лика, верхней половине фигуры и на левой стопе.

Иконостас Успенского собора во Владимире представлял собой самый грандиозный и впечатляющий ансамбль XV столетия. Самые ранние сведения об этом иконостасе содержатся в описной книге собора 1693 года, согласно которой он насчитывал 82 иконы. Однако первоначальный иконостас времени Андрея Рублёва включал значительно меньше икон, деисусный ряд состоял из 13 или 15 икон.

В 1775 году на выделенные императрицей Екатериной II деньги древний иконостас в соборе был заменен новым в барочном стиле. Иконы из старого иконостаса были частично уничтожены, частично проданы крестьянам села Васильевского Шуйского уезда Владимирской губернии, где их разместили в Троицкой церкви и в других храмах и часовнях.

По инициативе И.Э. Грабаря в ноябре 1918 года было проведено первое обследование икон в храмах села Васильевского членами Комиссии по раскрытию древнерусской живописи. В 1923 году все иконы из села Васильевского были вывезены для реставрации в Москву. А в 1934 году часть икон была передана из Центральных государственных реставрационных мастерских в Третьяковскую галерею.