В среднике иконы представлен митрополит Алексий – он стоит в полный рост на облачном фоне в обильно украшенном архиерейском саккосе, омофоре и белом клобуке. Правой рукой он благословляет, а в левой, покрытой платом, держит Евангелие в драгоценном окладе. Подобный тип изображения более всего напоминает иконографию Николы Зарайского, в которой аналогичным образом соединяются жесты двуручного архиерейского благословения и демонстрации напрестольного Евангелия на литургии. Благодаря этим ассоциациям, чтимый русский митрополит, именуемый в надписи Чудотворцем, уподобляется великим святителям древности. Торжественность образа митрополита Алексия подчеркивает окружающий фигуру «венок» житийных клейм, повествующих о его прославленных деяниях.

Состав клейм (слева направо, построчно):

1. Рождество Элевферия (будущего святителя Алексия); 2. Отдание в учение; 3. Видение Элевферия (во сне отрок увидел птиц в силках и услышал голос, предрекавший, что он будет «ловцом человеков»); 4. Пострижение в монахи; 5. Поставление в епископы Владимирские; 6. Беседа с ханом Бердибеком; 7. Беседа с преподобным Сергием Радонежским (Алексий просит отпустить на игуменство в основанный им Спасский монастырь ученика Сергия Андроника); 8. Благословение Андроника на игуменство; 9. Моление у гроба митрополита Петра в Успенском соборе перед поездкой в Орду (от гроба Петра Алексий увозит в Орду чудотворную свечу); 10. Встреча с ханом Бердибеком; 11. Исцеление ханши Тайдулы; 12. Возвращение святителя Алексия в Москву; 13. Беседа с преподобным Сергием Радонежским (Алексий предлагает Сергию стать его преемником); 14. Приготовление гробницы в Чудовом монастыре; 15. Погребение святителя Алексия; 16. Обретение мощей; 17. Воскрешение умершего младенца; 18. Женщина, исцеленная от слепоты, дарит церкви икону святителя Алексия; 19. Исцеления у гроба святителя Алексия.

Изображения святителя Алексия и сюжетов в клеймах обнаруживают главные черты дионисиевского стиля: удлиненные пропорции, сложный и ритмически согласованный рисунок, светлый колорит, построенный на сочетании изысканных цветовых оттенков. В центральной фигуре нет даже намека на объем – драгоценно украшенные одежды с обилием золота и белил делают ее бесплотной, пронизанной светом, похожей на сияющее видение горнего мира. Вместе с тем икона Дионисия во многом продолжает классические традиции московской школы XV века. Об этом свидетельствуют внутренняя цельность композиций, гармоничное соотношение фигур с почти прозрачным архитектурным фоном. Даже многофигурные изображения отличает простой, размеренный ритм, хотя явное предпочтение отдается сценам из двух-трех персонажей. Среди них, пожалуй, наиболее выразительно клеймо № 13, посвященное второй беседе Алексия с преподобным Сергием Радонежским. Здесь иконописец вступает в диалог с искусством более раннего времени: клеймо отдаленно напоминает «Святую Троицу» преподобного Андрея Рублёва не только композиционно, но и общим настроением безмолвного собеседования, духовного единства святых.

Житийный образ митрополита Алексия был исполнен для Успенского собора Московского Кремля вместе с парной иконой первого московского святителя митрополита Петра, по-прежнему хранящейся в Успенском соборе. Вероятно, обе иконы предназначались для местного ряда первоначального соборного иконостаса, который, согласно летописному свидетельству, был создан сразу по завершении строительства собора в 1481 году артелью мастеров во главе с Дионисием.