Эскиз диптиха «Благовещенье» был создан Михаилом Нестеровым в 1908 году, для росписи церкви Покрова Богородицы в Марфо-Мариинской обители, учрежденной великой княгиней Елизаветой Федоровной. Покровская церковь – уникальный пример в истории русского монументального искусства: едва ли не единственный, когда авторы – архитектор Щусев и художник Нестеров создали единую художественную концепцию, продумав абсолютно все: от росписи стен до форм и орнаментов церковной утвари и облачения священников. Несмотря на то, что именно Нестеров порекомендовал Елизавете Федоровне поручить строительство храма Щусеву, их сотрудничество проходило непросто.

Щусев хотел возвести храм в духе новгородско-псковской архитектуры XII-XVI веков и хотел видеть такой же, стилизованной под древнерусскую фреску, роспись собора. Нестеров же, по собственному признанию «думал сохранить в росписи свой «нестеровский» стиль своих картин, их индивидуальность, хорошо сознавая всю трудность такой задачи». Было и еще одно обстоятельство, повлиявшее на художественное решение – ограниченная смета. Щусев предложил компромисс: оставить стены белыми, разбросав по ним композиции, с тем, чтобы в дальнейшем их можно было бы дополнить новыми сюжетами. Полученный эффект оказался очень близок тем впечатлениями, которое производили на современников заново «открытые» новгородские храмы с недавно расчищенными фресками. Нестеров отказался от масляной живописи на холстах, «Благовещение» было написано непосредственно на пилонах, для чего использовались специальные краски.

Насыщенное светом пространство храма, интенсивные цвета с преобладанием оттенков голубого рождали ощущение легкости и гармонии. Колористическую гамму художник нашел на юге Италии, куда специально отправился в феврале 1908 года перед началом работы. Торжественное освящение храма состоялось 8 апреля 1912 г.: «Народу собралось множество. Приглашены были и художники: Виктор Васнецов, Поленов, Остроухов. (...) В тот день немало слышалось похвал нам обоим. (...) К нам — ко мне и Щусеву — московское общество, как и пресса, отнеслось, за редким исключением, очень сочувственно... Хвалили нас и славили...» – вспоминал художник.

Однако нашлись и критики, обвинившие художника в том, что он переступил «некоторые «непреложные» правила православной иконографии», и даже пришлось привлечь церковного и общественного деятеля, славянофила Ф.Д. Самарина в качестве эксперта. Он «подробно осмотрел храм и его роспись <.> и <.> всем остался очень доволен, – вспоминал художник. – Больше всего понравилось ему «Благовещение» на пилонах, на которое так рассчитывали мои великосветские хулители. Самарин нашел, что такой храм следует беречь, что он не видит ни в чем противоречия против уставов и иконописных канонов».